Sein schauspielerisches Debüt feierte der damals 27‑jährige John Holterdipolter 2004 als Uwe Mohrfett im Film Dating Season und konnte damit das Kinopublikum von seinem schauspielerischen Talent überzeugen. Sein bisher erfolgreichster Film Fictional Puppies erschien im Jahre 2008 und ist dem Action-Genre zuzuordnen.
John Holterdipolter spielte bisher in drei Filmen mit, darunter auch als Windiger Geschäftsmann in dem preisgekrönten Werk Schennie von 2025. Er arbeitet bereits an seinem nächsten Film.