Ihr Debüt als Schauspielerin hatte die damals 24‑jährige Ruth Cumming 2010 in einer Nebenrolle als Rettungssanitäterin Fiona im Film How I Meth Your Mother und konnte damit das Kinopublikum von ihrem Talent überzeugen. Am erfolgreichsten war bisher Wir werden alle sterben... oder so aus dem Jahre 2025, wo sie in einer Nebenrolle zu sehen war. Weniger erfolgreich hingegen war ihr 2021 veröffentlichter Film El Jens (Sci-Fi-Action-Komödie).

Cumming hat insgesamt in sechs Filmen mitgespielt, darunter Ich Werde Alle Sterben... oder so! (Horror-Komödie, 2019), wo sie in einer Nebenrolle zu sehen war.

Sie hat für ihren nächsten Film bereits unterschrieben.