Sein Schauspieldebüt hatte der damals 31‑jährige Oliver Wakeup 2010 in einer Nebenrolle als Zombieopfer #4 im Film How I Mowed Your Mother und konnte damit das Kinopublikum von seinem Talent überzeugen. Spätestens durch seine Rolle als Admiral Daff in Nukular wurde er zum Megastar. Oliver Wakeup hatte seinen bisher größten Erfolg als Klempnermeistermonster Stuhlhu in dem Film Call of Chstoolhu (Tentakelhorror) aus dem Jahre 2025 – international auch unter dem Titel Bei Anruf: Stuhlhu bekannt. Weniger gut lief Party, Filmriss, Clown (Katerkomödie, 2023), wo er in einer Nebenrolle zu sehen war.

Wakeup hat insgesamt in sieben Filmen mitgespielt, darunter Brot und Zombies (gebackener Horrorfilm, 2020), wo er in einer Nebenrolle zu sehen war.

Derzeit liegen keine Informationen zu zukünftigen Filmprojekten vor.